《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
時は天保十一年（1840年）。大飢饉により人心が乱れた世において、鬼が人の姿に化け、戯れに人をたぶらかすようになっていた。 江戸の街から遠く離れた山間の集落?葛野（かどの）。この集落に、甚太と鈴音という兄妹が暮らしていた。幼い頃に、ある理由から葛野に来たよそ者の二人だったが、皆に受け入れられ仲睦まじく日々を過ごしていた。 集落には、「いつきひめ」と呼ばれる巫女がおり、成長した甚太は巫女の護衛役を務めるように。そしてある日、甚太は鬼の討伐に赴いた森で、遥か未来を語る不思議な鬼に出会う―― 巫女の護衛役として死と隣り合わせの甚太、その身を心配しつつも健気に明るく兄を送り出す鈴音、巫女「いつきひめ」として責務を果たす中、鬼に命を狙われる白夜。三人の運命の歯車が重なり、そして狂う時。人と鬼、長きに渡り時代をも巻き込む大きな災いが降り注ぐ。 江戸から平成へ。刀...
