《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
「夕阳与～」「夜澄的！预备——」 「「高中生广播～！」」 碰巧就读同一间高中的好姐妹声优搭档——夕暮夕阳与歌种夜澄将教室里的氛围原封不动地呈现给听众的温馨广播节目开播！ 「唉～为何得跟你这种阴沉女一起工作。」 「你这猴子还真吵呢。我也不愿意呀。」 ——但是，两位主持人的真面目跟她们偶像声优的形象恰好相反，是最合不来的辣妹×阴沉低调妹……？ 台前好姐妹，幕后吵翻天，录制一结束便互相破口大骂！绝对不可能跟这种家伙搭档，然而广播节目不等人……！拿出职业声优的骨气骗过全世界吧！
平常担任班上背景人物的我──温水和彦，偶然目击人气女同学八奈见杏菜被男生甩掉的失恋现场。「他明明说过要娶我当新娘，这不过分吗？」「那是多久前的事了？」「大概四、五岁吧。」那不算数吧？以此为契机，田径队的烧盐柠檬、文艺社的小鞠知花等洋溢着败北感的女生接连登场──？「温水，女生可以分成两大类。如果不是青梅竹马，就是狐狸精。」「原来如此，真豪爽的分类法。」……但愿这些因为败北而闪耀的少女们都能幸福。被败北女角──败女所环绕的谜样青春，在此揭幕！
